Russian Journal of ImmunologyRussian Journal of ImmunologyРоссийский иммунологический журнал1028-72212782-7291Russian Society of Immunology1726010.46235/1028-7221-17260-CIRSHORT COMMUNICATIONSКРАТКИЕ СООБЩЕНИЯShort CommunicationСomparative immune resistance of Enterococci and Staphylococci isolated in chronic bacterial prostatitisСравнительный анализ иммунорезистентности клинических изолятов энтерококков и стафилококков при хроническом бактериальном простатитеhttps://orcid.org/0000-0001-9944-309557196410629J-3331-20189638-7336PashininaOlga A.ПашининаОльга Александровна
Russian Federation

PhD (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Microbial Persistence and Symbiosis

к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории персистенции и симбиоза микроорганизмов

olga25mikro@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8075-824957189696210J-2057-20185146-6190PashkovaT. M.ПашковаТатьяна Михайловна
Russian Federation

PhD, MD (Biology), Leading Researcher, Laboratory of Microbial Persistence and Symbiosis

д.б.н., ведущий научный сотрудник лаборатории персистенции и симбиоза микроорганизмов

pashkova070782@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1487-75467003322797P-2645-20159315-1070KartashovaOlga L.КарташоваОльга Львовна
Russian Federation

PhD, MD (Biology), Leading Researcher, Laboratory of Microbial Persistence and Symbiosis

д.б.н., ведущий научный сотрудник лаборатории персистенции и симбиоза микроорганизмов

labpersist@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3766-602056946322300J-3339-20188577-1007PopovaL. P.ПоповаЛидия Петровна
Russian Federation

PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Microbial Persistence and Symbiosis

к.м.н., старший научный сотрудник лаборатории персистенции и симбиоза микроорганизмов

labpersist@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6349-60531895-4318KuzminM. D.КузьминМихаил Дмитриевич
Russian Federation

PhD, MD (Medicine), Leading Researcher, Laboratory for Studying the Mechanisms of Formation of Human Microbiocenoses

д.м.н., ведущий научный сотрудник лаборатории по изучению механизмов формирования микробиоценозов человека

mdk-49@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2086-51707101892654O-9429-20157107-1300GritsenkoV. A.ГриценкоВиктор Александрович
Russian Federation

PhD, MD (Medicine), Leading Researcher, Laboratory for Studying the Mechanisms of Formation of Human Microbiocenoses

д.м.н., ведущий научный сотрудник лаборатории по изучению механизмов формирования микробиоценозов человека

vag59@mail.ruInstitute of Cellular and Intracellular Symbiosis – a Separate Structural Unit of the Orenburg Federal Research Center, Ural Branch, Russian Academy of SciencesИнститут клеточного и внутриклеточного симбиоза Уральского отделения Российской академии наук – обособленное структурное подразделение ФГБУН «Оренбургский федеральный исследовательский центр» Уральского отделения Российской академии наук1807202528092025284104710543004202522062025Copyright ©; 2025, Pashinina O.A., Pashkova T.M., Kartashova O.L., Popova L.P., Kuzmin M.D., Gritsenko V.A.Copyright ©; 2025, Пашинина О.А., Пашкова Т.М., Карташова О.Л., Попова Л.П., Кузьмин М.Д., Гриценко В.А.2025Pashinina O.A., Pashkova T.M., Kartashova O.L., Popova L.P., Kuzmin M.D., Gritsenko V.A.Пашинина О.А., Пашкова Т.М., Карташова О.Л., Попова Л.П., Кузьмин М.Д., Гриценко В.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://rusimmun.ru/jour/article/view/17260

The aim of the study was to conduct a comparative analysis of immunoresistance factors in enterococci and staphylococci strains isolated in chronic bacterial prostatitis (CBP). In vitro studies were conducted on 24 clinical strains of Gram-positive cocci of different species: Enterococcus faecalis (n = 6), Staphylococcus aureus (n = 6), coagulase-negative staphylococci (CoNS): S. haemolyticus (n = 6), S. epidermidis (n = 6), isolated from prostatic secretion in men with CBP. Antilysozyme activity (ALA) of bacteria and their ability to form biofilms (BFA) were determined photometrically; sIgA protease activity of bacteria and their anticytokine activity (ACA) in relation to pro- and anti-inflammatory cytokines (IL-6, IL-8, IL-17A, TNFα and IL-4) were determined by the enzyme immunoassay. The obtained data were processed by the methods of variation statistics and the Spearman correlation criterion. Upon the comparative analysis of immunoresistance factors in enterococci and staphylococci isolated in CBP, no significant differences in the expression levels of ALA, BPO, and ACA in relation to IL-8 and TNFα were revealed between the isolates of bacteria of the studied species, but their interspecies variability in sIgA protease expression and ACA against IL-4, IL-6, and IL-17A were noted. The results of correlation analysis have shown a close positive relationship between the expression of ACA IL-8 and ACA IL-6 in CoNS and S. aureus isolates, as well as between sIgA protease activity and ACA IL-6 in CoNS and E. faecalis strains. Inverse correlations were found between ACA to IL-8 and ACA to IL-17A, ACA IL-8 and BFA. Moreover, BFA and ACA to TNFα were detected in E. faecalis. These results allowed us to characterize a number of immunoresistance factors associated with inactivation/suppression of antimicrobial defense mechanisms in clinical strains of E. faecalis, S. aureus and CoNS of different species isolated from patients with CBP, which may contribute to the survival and long-term persistence of pathogens in the prostate gland. Further studies in this area can provide new practically useful data, including information related to the prediction of persistence for distinct bacterial strains.

Цель исследования – провести сравнительный анализ факторов иммунорезистентности у штаммов энтерококков и стафилококков, выделенных при хроническом бактериальном простатите (ХБП). Исследования in vitro проведены на 24 клинических штаммах грамположительных кокков разных видов: Enterococcus faecalis (n = 6), Staphylococcus aureus (n = 6), коагулазонегативные стафилококки (сoagulase-negative staphylococci – CоNS): S. haemolyticus (n = 6), S. epidermidis (n = 6), выделенные из секрета простаты у мужчин с ХБП. Антилизоцимную активность (АЛА) бактерий и их способность образовывать биопленки определяли фотометрическим методом; sIgA-протеазную активность бактерий и их антицитокиновую активность (АЦА) в отношении про- и противовоспалительных цитокинов (IL-6, IL-8, IL-17A, TNFα и IL-4) определяли иммуноферментным методом. Полученные данные обработаны методами вариационной статистики и методом ранговой корреляции по Спирмену. При проведении сравнительного анализа факторов иммунорезистентности у энтерококков и стафилококков, выделенных при ХБП, не обнаружено существенных различий в уровнях выраженности АЛА, БПО и АЦА в отношении IL-8 и TNFα между изолятами бактерий изученных видов, но выявлена их межвидовая вариабельность по экспрессии sIgA-протеазной активности и АЦА в отношении IL-4, IL-6 и IL-17А. Результаты корреляционного анализа свидетельствовали о наличии у изолятов CoNS и S. aureus тесной положительной связи между экспрессией АЦА IL-8 и АЦА IL-6, а также у штаммов CoNS и E. faecalis – между sIgA-протеазной активностью и АЦА IL-6. Обратные корреляционные зависимости между АЦА IL-8 и АЦА IL-17А, АЦА IL-8 и БПО; а также БПО и АЦА TNFα выявлены у E. faecalis. Проведенные исследования позволили охарактеризовать у штаммов E. faecalis, S. aureus и CoNS разных видов, выделенных от больных с ХБП, ряд факторов иммунорезистентности, связанных с инактивацией/супрессией антимикробных механизмов защиты, которые могут способствовать выживанию и длительной персистенции патогенов в предстательной железе. Дальнейшие исследования в этом направлении могут дать новые практически полезные сведения, в том числе касающиеся прогнозирования персистенции конкретных штаммов.

chronic bacterial prostatitisEnterococciStaphylococciantilysozyme activitybiofilm formation abilitysIgA protease activityanticytokine activityхронический бактериальный простатитэнтерококкистафилококкиантилизоцимная активностьспособность к биопленкообразованиюsIgA-протеазная активностьантицитокиновая активностьМинистерство науки и высшего образования Российской ФедерацииMinistry of Science and Higher Education of the Russian Federation075-00879-22-00Бургасов П.Н., Румянцев С.Н. Антимикробный конституциональный иммунитет. М.: Медицина, 1985. 256 с. [Burgasov P.N., Rumyantsev S.N. Antimicrobial constitutional immunity]. Moscow: Meditsina, 1985. 256 p.Бухарин О.В., Валышев А.В., Елагина Н.Н. Фотометрическое определение антилизоцимной активности микроорганизмов // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии, 1997. № 4. С. 117-120. [Bukharin O.V., Valyshev A.V., Elagina N.N. Photometric determination of antilysozyme activity of microorganisms. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 1997, no. 4, pp. 117-120. (In Russ.)]Бухарин О.В. Персистенция патогенных бактерий. М.: Медицина, 1999. 365 с. [Bukharin O.V. Persistence of pathogenic bacteria]. Moscow: Meditsina, 1999. 365 p.Бухарин О.В., Чайникова И.Н., Валышев А.В. Способ определения антииммуноглобулиновой активности микроорганизмов. Патент RU 2236465 C2, 20.09.2004. [Bukharin O.V., Chaynikova I.N., Valyshev A.V. Method for determining the anti-immunoglobulin activity of microorganisms. RU 2236465 C2, 20.09.2004].Бухарин О.В., Перунова Н.Б., Чайникова И.Н., Иванова Е.В., Смолягин А.И. Антицитокиновая активность микроорганизмов // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии, 2011. № 4. С. 56-61. [Bukharin O.V., Perunova N.B., Chajnikova I.N., Ivanova E.V., Smolyagin A.I. Anti-cytokine activity of microorganisms. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2011, no. 4, pp. 56-61.(In Russ.)]Вялкова А.А., Гриценко В.А. Глава 3. Роль инфекции в развитии соматической патологии у детей. В: Игнатова М.С. (ред.). Соматические болезни у детей: руководство для врачей. М. – Оренбург: Южный Урал, 2002. С. 40-73. [Vyalkova A.A., Gritsenko V.A. Chapter 3. The role of infection in the development of somatic pathology in children. In: Ignatova M.S. (ed.). Somatic diseases in children: A guide for doctors]. Moscow-Orenburg: Yuzhnyy Ural, 2002, pp. 40-73.Ермоленко З.М., Слукин П.В., Фурсова Н.К. Биопленки микроорганизмов в урологии: клиническая значимость и контроль связанных с ними инфекций // Бактериология, 2021. Т. 6, № 2. С. 47-61. [Ermolenko Z.M., Slukin P.V., Fursova N.K. Microbial biofilms in urology: clinical significance and control of associated infections. Bakteriologiya = Bacteriology, 2021, Vol. 6, no. 2, pp. 47-61. (In Russ.)]Карташова О.Л., Боклин А.К., Киргизова С.Б. Характеристика биологических свойств возбудителей хронических синуситов // Российская ринология, 2005. № 2. С. 71. [Kartashova O.L., Boklin A.K., Kirgizova S.B. Characteristics of biological properties of pathogens causing chronic sinusitis. Rossiyskaya rinologiya = Russian Rhinology, 2005, no. 2, p. 71. (In Russ.)]Карташова О.Л., Пашкова Т.М., Пашинина О.А., Морозова Н.В. Антицитокиновая активность и способность к продукции цитокиноподобных веществ стафилококков, выделенных из секрета предстательной железы у мужчин с симптомами урогенитальной инфекции // Российский иммунологический журнал, 2021. Т. 24, № 2. С. 257-260. [Kartashova O.L., Pashkova T.M., Pashinina O.A., Morozova N.V. Anticytokine activity and ability to produce cytokine-like substances of staphylococci isolated from prostatic secretion in men with symptoms of urogenital infection. Rossiyskiy immunologicheskiy zhurnal = Russian Journal of Immunology, 2021, Vol. 24, no. 2, pp. 257-260. (In Ruus.)] doi: 10.46235/1028-7221-995-AAA.Карташова О.Л., Пашинина О.А., Пашкова Т.М., Гриценко В.А., Михайленко С.В. Биопрофили стафилококков разных видов, выделенных из секрета предстательной железы у мужчин с хроническим бактериальным простатитом // Тихоокеанский медицинский журнал, 2023. № 1. С.70-74. [Kartashova O.L., Pashinina O.A., Pashkova T.M., Gricenko V.A., Mixajlenko S.V. Bioprofiles of different species of staphylococci isolated from prostatic secretion in men with chronic bacterial prostatitis. Tikhookeanskiy meditsinskiy zhurnal = Pacific Medical Journal, 2023, no. 1, pp. 70-74. (In Russ.)]Карташова О.Л., Пашинина О.А., Пашкова Т.М., Гриценко В.А., Попова Л.П. Факторы патогенности и антибиотикорезистентность штаммов Enterococcus faecalis, выделенных из секрета предстательной железы у мужчин с хроническим бактериальным простатитом // Тихоокеанский медицинский журнал, 2024. № 2. С. 60-64. [Kartashova O.L., Pashinina O.A., Pashkova T.M., Gricenko V.A., Popova L.P. Popova L.P. Pathogenicity factors and antibiotic resistance of Enterococcus faecalis strains isolated from prostatic secretion in men with chronic bacterial prostatitis. Tikhookeanskiy meditsinskiy zhurnal = Pacific Medical Journal, 2024, no. 2, pp. 60-64. (In Russ.)]Капустина О.А., Чайникова И.Н., Карташова О.Л. Видовая характеристика и факторы персистенции грибов рода Candida, выделенных из разных биотопов при инфекционно-воспалительных заболеваниях и дисбиозе кишечника // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии, 2012. № 4. C. 37-41. [Kapustina O.A., Chaynikova I.N., Kartashova O.L. Species characteristic and persistent factors of Candida genus fungi isolated from various biotopes during infectious-inflammation diseases and intestine dysbiosis. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2012, no. 4, pp. 37-41. (In Russ.)]Костюкова Н.Н., Бехало В.А. Молекулярно-биологические основы патогенности гонококков и особенности иммунного ответа // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии, 2006. № 1. С. 105-112. [Kostyukova N.N., Bekhalo V.A. Molecular biological basis of the gonococcal pathogenicity and specific features of immune response. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2006, no. 1, pp. 105-112. (In Russ.)]Пашинина О.А., Пашкова Т.М., Карташова О.Л., Морозова Н.В. Антицитокиновая активность грибов рода Candida и их способность к продукции цитокиноподобных веществ // Российский иммунологический журнал, 2023. Т. 26, № 1. С.57-62. [Pashinina O.A., Pashkova T.M., Kartashova O.L., Morozova N.V. Anti-cytokine activity of Candida fungi and their ability to produce cytokine-like substances. Rossiyskiy immunologicheskiy zhurnal = Russian Journal of Immunology, 2023, Vol. 26, no. 1, pp. 57-62. (In Russ.)] doi: 10.46235/1028-7221-1150-AAO.Пашинина О.А., Карташова О.Л., Пашкова Т.М., Гриценко В.А. Антицитокиновая активность микроорганизмов и их способность продуцировать цитокиноподобные вещества // Бюллетень Оренбургского научного центра УрО РАН, 2023. № 4. [Электронный ресурс]. Режим доступа: http://elmag.uran.ru: 9673/magazine/Numbers/2023-4/Articles/PAO-2023-4.pdf. [Pashinina O.A., Kartashova O.L., Pashkova T.M., Gricenko V.A. Anti-cytokine activity of microorganisms and their ability to produce cytokine-like substances. Byulleten Orenburgskogo nauchnogo tsentra UrO RAN = Bulletin of the Orenburg Scientific Center of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences, 2023, no. 4. [Electronic resource]. Available at: http://elmag.uran.ru:9673/magazine/Numbers/2023-4/Articles/PAO-2023-4.pdf. (In Russ.)]Перепанова Т.С. Значение инфекций, обусловленных образованием биопленок, в урологической практике // Урология и нефрология, 2013. № 4. С. 18-27. [Perepanova T.S. The importance of infections caused by biofilm formation in urological practice. Urologiya i nefrologiya = Urology and Nephrology, 2013, no. 4, pp. 18-27. (In Russ.)]Lobel B., Rodriguez A. Chronic prostatitis: what we know, what we do not know and what we should do! World J. Urol., 2003, Vol. 21, no. 2, pp. 57-63.O’Toole G., Kaplan H.B., Kolter R. Biofilm formation as microbial development. Annu. Rev. Microbiol., 2000, no. 54, pp. 49-79.