Features of T cell immunity depending on the content of natural killer cells in patients with acute coronary syndrome following COVID-19

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

We examined 65 men with unstable angina and acute myocardial infarction (acute coronary syndrome - ACS) from 40 to 65 years old who had previously had COVID-19 and 20 people with ACS who had not undergone COVID-19. All persons also had hypertension, and they required stenting of the coronary arteries within the next 3 days after admission to the hospital. From the immunological parameters by flow cytometry on the Navios cytofluorimeter (BeckmanCoulter, USA), according to the standardized technology for assessing the lymphocytic link of immunity [1], the following were determined: ), CD45+ CD3+ CD8+ (cytotoxic T-lymphocytes), CD45+CD3-CD19+ (B-lymphocytes), CD45+CD3+CD16+CD56+ (TNK cells), CD45+CD3-CD16+CD56+ (natural killer cells), CD45+ CD3+CD4+CD25+CD127- (T-regulatory cells), CD45+ CD3+CD4+CD25+ (T-lymphocytes - early activation), CD45+CD3+HLA-DR (T-lymphocytes - late activation). All patients were divided into groups depending on the content of NK cells (natural killer cells). Patients who have had COVID-19 have 3 phenotypes of disorders (decreased NK cell count, normal and increased), while non-survivors have 2 phenotypes (decreased NK cell count and normal). The most severe condition and severity of immune disorders were found in patients who had undergone COVID-19. In patients with acute coronary syndrome and COVID-19, predominantly with normal and elevated levels of NK cells, compared with ACS patients without COVID-19, a more severe course of the disease was observed - patients with acute myocardial infarction prevailed, they had a higher mortality rate, the duration of treatment was increased, and stent thrombosis was also more common. In persons with ACS and COVID-19 with elevated NK cells, the maximum decrease in the T-cell immunity was observed: T-lymphocytes of general, T-lymphocytes-helpers, T-cytotoxic lymphocytes, T-lymphocytes of early activation, T-regulatory cells in absolute numbers compared to other groups. The lowest immunoregulatory index and, at the same time, the maximum number of T-NK-lymphocytes were observed in persons who had undergone COVID-19 and had reduced NK cells. The minimum number of T-NK lymphocytes was recorded in patients with low NK cells who did not have COVID-19. Minimal T-lymphocytes (CD45+CD3+CD4+HLA-DR+) of late activation were found in people who recovered from COVID-19 with elevated and normal NK cells. The lowest number of late activation regulatory T cells was observed in patients who did not have COVID-19, but were vaccinated, and had a normal content of NK cells. The study also allows us to more clearly define the groups of patients with ACS who need additional immunocorrection.

Full Text

Введение

Воспаление в миокарде при COVID-19 может привести к миокардиту, острому коронарному синдрому (ОКС), быстрому ухудшению состояния и внезапной смерти [7]. Прямое повреждение миокарда и цитокиновый шторм, приводящий к дестабилизации ранее существовавших и ускоренному образованию новых бляшек, являются механизмами, провоцирующими ОКС при COVID-19 [10].

В работе Хусаиновой Л.Н. и соавт. [4] показано, что у пациентов с ОКС снижено число Т-лимфоцитов, увеличено количество лимфоцитов, влияющих на апоптоз. По данным Лебедевой О.К. и соавт. [2] развитие острой сердечной недостаточности у пациентов с острым инфарктом миокарда (ОИМ) ассоциировано со снижением числа Т- и NК-клеток (натуральных киллеров).

В доступной литературе недостаточно данных о Т- и NK-клеточном иммунитете у пациентов с ОКС, перенесшим COVID-19, что определяет актуальность проводимого исследования.

Целью исследования явилось исследование Т-клеточного звена иммунитета в зависимости от числа натуральных киллеров у больных с острым коронарным синдромом, перенесших COVID-19 в сопоставлении с данными параметрами у больных без перенесенного COVID-19.

Задачи исследования:

  1. Выявить клинические отличия в течении заболевания у пациентов с ОКС, перенесших COVID-19 и не болевших им в зависимости от числа NK-клеток.
  2. Определить показатели Т-клеточного иммунного статуса у больных с ОКС, имевших в анамнезе COVID-19 и не болевших новой коронавирусной инфекций, в зависимости от показателей NK-клеточного иммунитета.
  3. Выявить различия в содержании основных популяций Т-лимфоцитов в вышеназванных категориях пациентов.

Материалы и методы

Обследовано 65 мужчин с нестабильной стенокардией и острым инфарктом миокарда (острым коронарным синдромом) от 40 до 65 лет, которые ранее болели COVID-19 и 20 лиц с ОКС, не перенесших COVID-19. У всех лиц также была гипертоническая болезнь, и им потребовалось стентирование коронарных артерий в ближайшие 3 суток после поступления в стационар. Коронароангиографию проводили на аппарате Innova JE, имплантировались стенты с лекарственным покрытием фирмы Xience Alpine. Все больные подписывали информированное согласие (протокол Этического комитета ЮУГМУ Минздрава России № 9 от 11.09.2006 и протокол этического комитета ГАУЗ ОТКЗ ГКБ № 1 г. Челябинска № 12 от 10.10.2022).

Из иммунологических показателей методом проточной цитометрии на цитофлюориметре Navios (Beckman Coulter, США) по стандартизованной технологии оценки лимфоцитарного звена иммунитета [1] определялись: CD45+CD3+CD19- (Т-лимфоциты общие), CD45+CD3+CD4+ (Т-хелперы), CD45+CD3+CD8+ (цитотоксические Т-лимфоциты), CD45+CD3-CD19+(В-лим- фоциты), CD45+CD3+CD16+CD56+ (TNK-клетки), CD45+CD3-CD16+CD56+ (натуральные киллеры), CD45+CD3+CD4+CD25+CD127- (Т-ре-гуляторные клетки), CD45+CD3+CD4+CD25+ (Т-лимфоциты – ранняя активация), CD45+CD3+HLA-DR (Т-лимфоциты – поздняя активация).

С помощью программы StatPlus 2009 Professional проводилась статистическая обработка материала. Высчитывали: среднюю арифметическую (М), ошибку средней арифметической (m), определяли критерий Стьюдента для независимых выборок.

Результаты и обсуждение

Все пациенты (отдельно перенесшие COVID-19 и не болевшие им, но вакцинированные от новой коронавирусной инфекции) были разбиты на 3 группы в зависимости от числа NK-клеток: со сниженными показателями NK-клеток, нормальными и повышенными [1]. Общая клиническая характеристика этих лиц проиллюстрирована в таблице 1.

 

ТАБЛИЦА 1. Общая характеристика больных с острым коронарным синдромом, перенесших covid-19 и не болевших им в зависимости от содержания NK-клеток

TABLE 1. general characteristics of patients with acute coronary syndrome who had covid-19 and did not have it, depending on the content of NK cells

Показатель

Index

Болевшие COVID-19

Sick with COVID-19

Не болевшие COVID-19

Not sick with COVID-19

1

NK-клетки понижены

NK cells are reduced

(n = 15)

M±m, р

2

NK-клетки нормальные

NK cells are normal

(n = 31)

M±m, р

3

NK-клетки повышены

NK cells are raised

(n = 19)

M±m, р

4

NK-клетки понижены

NK cells are reduced

(n = 9)

M±m, р

5

NK-клетки нормальные

NK cells are normal

(n = 11)

M±m

Возраст, годы

Age, years

57,33 ± 1,59

56,19 ± 1,13

56,63 ± 1,60

54,78 ± 2,53

54,06 ± 2,06

Нестабильная стенокардия, абсолютное число больных, %

Unstable angina, absolute number of patients, %

6 (40%)

14 (45,16%)

7 (36,84%)

5 (55,56%)

9 (81,82%)

ОИМ с пST, абсолютное число больных и %

STEMI, absolute number of patients and %

5 (33,33%)

12

(38,71%)

6

(31,58%)

3 (33,33%)

1 (9,09%)

ОИМ бпST, абсолютное число больных, %

NSTEMI, absolute number of patients, %

4 (26,67%)

5 (16,13%)

6 (31,58%)

1 (11,11%)

1 (9,09%)

ОИМ в прошлом, 3 (33,33%) абсолютное число больных, %

AMI in the past, absolute number of patients, %

3 (21,43%)

7 (22,58%)

6 (31,58%)

3 (33,33%)

1 (9,09%)

Риск по Грейс, баллы

Grace risk, points

112,55 ± 12,43

119,58 ± 9,77

122,75 ± 7,74

p3-5 = 0,049

113,67 ± 11,90

101,70 ± 9,74

Продолжительность госпитализации, сутки

Duration of hospitalization, days

10,93 ± 0,89

p1-5 = 0,023

9,77 ± 0,43

p2-5 = 0,003

10,16 ± 0,61

9,44 ± 0,89

8,54 ± 0,49

Триглицериды, ммоль/л

Triglycerides, mmol/L

2,29 ± 0,27

p1-4 = 0,049

1,84 ± 0,27

1,80 ± 0,27

1,58 ± 0,26

1,57 ± 0,22

Тропонин I, нг/мл

Troponin I, ng/mL

8,99 ± 2,82

p1-5 = 0,028

9,23 ± 1,96

p2-5 = 0,019

9,97 ± 2,68

6,22 ± 3,44

1,85 ± 1,60

IgM к COVID-19, коэффициент позитивности

IgM to COVID-19, positivity coefficient

8,21 ± 1,71

p1-4 = 0,003

7,82 ± 1,30

p2,3 = 0,033

p2-4 = 0,005

p2-5 = 0,010

11,90 ± 1,79

p3, 4 = 0,0002

p3-5 = 0,0003

1,21 ± 0,44

2,46 ± 0,72

IgG к COVID-19, коэффициент позитивности (кп)

IgG to COVID-19, positivity coefficient (pc)

20,89 ± 1,30

p1-4 = 0,001

18,12 ± 1,47

p2-4 = 0,052

20,88 ± 1,44

p3, 4 = 0,0002

p3-5 = 0,0011

9,95 ± 2,55

13,43 ± 3,26

Примечание. ОИМ – острый инфаркт миокарда, ОИМ с пST – острый инфаркт миокарда с подъемом сегмента ST, ОИМ бпST – острый инфаркт миокарда без подъема сегмента ST.

Note. AMI, acute myocardial infarction; STEMI, acute myocardial infarction with ST segment elevation; NSTEMI, acute myocardial infarction without ST segment elevation.

 

Согласно таблице 1, у больных ОКС без COVID-19, превалировали больные с нестабильной стенокардией, а в группе перенесших COVID-19 преобладали пациенты с ОИМ, в основном с ОИМ с пST – в группе с нормальными NK-клетками. По количеству установленных стентов лидировали пациенты с нормальным и повышенным количеством NK-клеток, переболевшие COVID-19. Тромбозы стентов регистрировались у переболевших COVID-19: 3 (9,68%) лиц, имевших нормальные NK-клетки, и 1 (6,67%) с пониженными NK-клетками. В этих же группах больных чаще отмечались летальные исходы: 2 (10,53%) с повышенными NK-клетками, 3 (9,67%) с нормальными NK-клетками и 1 (6,67%) с пониженными NK-клетками. Ни одного смертельного исхода не было у лиц, не имевших в анамнезе новую коронавирусную инфекцию. Для купирования загрудинных болей использовали морфин на этапе cкорой медицинской помощи более, чем у 30% пациентов с ОКС, имевших COVID-19 в анамнезе, а у лиц с ОКС без COVID-19 с нормальными NK-клетками – только у 10%. Наблюдалось статистически значимое отличие IgM и IgG у лиц с COVID-19 в сопоставлении с больными ОКС без такового, но вакцинированных. Максимальные цифры IgМ наблюдались у лиц, болевших COVID-19, с повышенными NK-клетками.

Длительность нахождения в стационаре выше у лиц с COVID-19 и ОКС (p < 0,05). Кроме того, у них наблюдались более высокие цифры тропонина I крови (в большей степени с повышенными и нормальными NK-клетками), коэффициента атерогенности и риска по Грейс (с повышенными NK-клетками) в сравнении с этими параметрами у пациентов без COVID-19. Следует отметить, что в группе больных без COVID-19 в анамнезе, ни у одного пациента не было повышенных NK-клеток.

 

ТАБЛИЦА 2. Сравнение показателей показателей т-клеточного иммунитета лиц с острым коронарным синдромом, болевших и не болевших COVID-19 В ЗАВИСИМОСТИ от числа NK-клеток

TABLE 2. Comparison of indicators of t cell immunity in persons with acute coronary syndrome, sick and not sick with COVID-19, depending on the number of NK cells

Показатель

Index

NK-клетки

NK cells

Болевшие COVID-19

Sick with COVID-19

Не болевшие COVID-19

Not sick with COVID-19

1

NK-клетки понижены

NK cells are reduced

(n = 15)

M ± m, р

2

NK-клетки нормальные

NK cells are normal (n = 31)

M ± m, р

3

NK-клетки повышены

NK cells are raised

(n = 19)

M ± m, р

4

NK-клетки понижены

NK cells are reduced

(n = 9)

M ± m, р

5

NK-клетки нормальные

NK cells are normal (n = 11)

M ± m

T-лимфоциты (CD45+CD3+CD19-), %

T lymphocytes (CD45+CD3+CD19-), %

66,81 ± 2,11

p1, 2 = 0,006

р1-3 = 0,008

р1-4 = 0,040

р1-5 = 0,026

73,29 ± 1,43

74,97 ± 2,42

73,24 ± 2,52

73,82 ± 2,52

T-лимфоциты (CD45+CD3+ CD19-), 106 кл/л

T lymphocytes (CD45+CD3+CD19-), 106 cells/L

1866,21 ± 157,84

p1-3 = 0,001

р1-4 = 0,01

1637,97 ± 129,72

р2-4 = 0,049

945,47 ± 117,68

р3-5 = 0,001

1215,44 ± 179,24

р4, 5 = 0,004

1931,00 ± 163,76

T-хелперы (CD45+CD3+ CD4+), %

T helpers (CD45+CD3+ CD4+), %

40,22 ± 2,13

p1, 2 = 0,0019

р1-3 = 0,001

р1-4 = 0,006

р1-5 = 0,003

48,79 ± 1,76

50,83 ± 2,31

50,09 ± 2,78

50,26 ± 2,13

T-хелперы (CD45+CD3+CD4+), 106 кл/л

T helpers (CD45+CD3+ CD4+), 106 cells/L

1116,05 ± 102,77

p1-3 = 0,001

р1-4 = 0,049

1067,29 ± 87,66

р2, 3 = 0,0014

р2-5 = 0,049

631,27 ± 80,25

р3-5 = 0,001

838,56 ± 127,59

р4, 5 = 0,007

1324,20 ± 125,73

T-цитотоксические

(CD45+CD3+CD8+), 106 кл/л

T cytotoxic (CD45+CD3+CD8+), 106 cells/L

674,95 ± 76,27

p1, 2 = 0,020

р1-3 = 0,001

р1-4 = 0,005

504,77 ± 42,93

334,87 ± 65,85

347,44 ± 60,84

549,20 ± 48,07

Иммунорегуляторный индекс (Tx/Tc)

Immunoregulatory index (Tx/Tc)

1,95 ± 0,26

р1-3 = 0,049

2,42 ± 0,23

2,75 ± 0,43

2,66 ± 0,43

2,60 ± 0,39

T-NK-лимфоциты

(CD45+CD3+CD16+ CD56+), %

T-NK lymphocytes (CD45+CD3+CD 16+ CD 56+), %

8,42 ± 1,29

р1-4 = 0,019

6,77 ± 0,93

6,00 ± 1,16

4,00 ± 1,01

р4, 5 = 0,092

6,30 ± 1,29

T-NK-лимфоциты

(CD45+CD3+CD 16+CD56+), 106 кл/л

T-NK lymphocytes (CD45+CD3+CD16+ CD 56+), 106 cells/L

242,24 ± 56,86

р1, 2 = 0,044

р1-3 = 0,009

р1-4 = 0,021

145,13 ± 26,48

р2, 3 = 0,049

р2-4 = 0,049

78,00 ± 17,92

р3-5 = 0,018

62,22 ± 16,11

р4, 5 = 0,017

164,400 ± 39,708

T-лимфоциты CD45+CD3+CD4+CD25+ (ранняя активация), %

T lymphocytes CD45+CD3+CD4+CD25+ (early activation), %

7,84 ± 0,84

8,37 ± 0,52

7,89 ± 0,53

8,84 ± 0,66

р4,5 = 0,016

6,85 ± 0,55

T-лимфоциты

CD45+CD3+CD4+CD25+ (ранняя активация), 106 кл/л

T lymphocytes CD45+CD3+CD4+CD25+ (early activation), 106 cells/L

79,05 ± 11,81

р1-3 = 0,033

86,35 ± 8,41

р2, 3 = 0,0051

50,93 ± 7,37

р3, 4 = 0,049

р3-5 = 0,002

73,56 ± 12,02

90,60 ± 11,04

T-лимфоциты

CD45+CD3+CD4+HLA DR+ (поздняя активация), %

T lymphocytes CD45+CD3+CD4+HLA-DR+ (late activation), %

6,39 ± 0,95

5,78 ± 0,45

р2-4 = 0,015

6,33 ± 0,63

р3, 4 = 0,07

8,11 ± 1,13

р4, 5 = 0,032

4,75 ± 1,25

T-лимфоциты

CD45+CD3+CD4+HLA-DR+ (поздняя активация), 106 кл/л

T lymphocytes CD45+CD3+CD4+HLA-DR+ (late activation), 106 cells/L

65,21 ± 10,42

р1-3 = 0,034

56,00 ± 4,53

р2, 3 = 0,029

40,87 ± 6,12

р3, 4 = 0,035

65,44 ± 13,36

67,00 ± 21,56

Т-регуляторные клетки (CD45+CD3+CD4+ CD25+CD127-), %

T regulatory cells (CD45+CD3+CD4+ CD25+CD127-), %

2,39 ± 0,25

р1, 2 = 0,049

р1-3 = 0,002

р1-4 = 0,001

3,22 ± 0,35

р2-4 = 0,014

р2-5 = 0,049

3,85 ± 0,42

р3-5 = 0,003

4,98 ± 0,78

р4,5 = 0,002

2,13 ± 0,34

Т-регуляторные клетки (CD 45+CD3+CD4+ CD25+CD127-),106 кл/л

T regulatory cells (CD45+CD3+CD4+ CD25+CD127-), 106 cells/L

24,05 ± 2,01

р1, 2 = 0,049

р1-4 = 0,014

34,03 ± 4,55

р2, 3 = 0,074

23,80 ± 3,33

р3, 4 = 0,034

38,11 ± 7,94

27,70 ± 4,68

Т-регуляторные клетки поздняя активация (CD 45+CD3+CD4+ CD25+CD127-HLA-DR+), %

T regulatory cells late activation (CD45+CD3+CD4+ CD25+CD127-HLA-DR+), %

6,39 ± 0,95

р1, 2 = 0,049

р1-4 = 0,014

5,78 ± 0,45

р2, 3 = 0,074

6,33 ± 0,63

р3, 4 = 0,034

8,11 ± 1,13

4,75 ± 1,25

Т-регуляторные клетки поздняя активация (CD45+CD3+CD4+ CD25+CD127-HLA-DR+) абс.

T regulatory cells late activation (CD45+CD3+CD4+ CD25+CD127-HLA-DR+) 106 cells/L

0,92 ± 0,14

р1-3 = 0,049

р1-4 = 0,0012

1,04 ± 0,14

р2-4 = 0,002

1,37 ± 0,23

2,02 ± 0,36

0,62 ± 0,11

 

В таблице 2 представлены данные о Т-лимфоцитах, T-NK-лимфоцитах, NK-лимфоцитах, а также Т-регуляторных клетках.

Согласно представленным показателям в таблице 2, у лиц с ОКС и COVID-19 с повышенными NK-клетками наблюдается минимальное число Т-лимфоцитов, Т-хелперов, Т-цитотоксических лимфоцитов, Т-лимфоцитов ранней активации, T-лимфоцитов поздней активации, а также Т-регуляторных клеток в абсолютных единицах по сравнению с другими группами. Наименьший иммунорегуляторный индекс и при этом максимальное число Т-NK-лимфоцитов отмечались у лиц, перенесших COVID-19 и имевших пониженные NK-клетки. Минимальное количество Т-NK-лимфоцитов регистрировалось у больных с низкими NK-клетками, не болевших COVID-19. Минимальные Т-лимфоциты (CD45+CD3+CD4+HLA-DR+) поздней активации выявлены у лиц, переболевших COVID-19, с повышенными и нормальными NK-клетками.

Наименьшее число Т-регуляторных клеток поздней активации отмечалось у пациентов, не болевших COVID-19, но вакцинированных и имеющих нормальное содержание NK-клеток.

Согласно исследованиям Лебедевой О.К. и соавт. [2], у больных с острым инфарктом миокарда регистрировались более низкие CD16(+) Т- и NК-клетки.

Другие авторы [3] отмечают, что у 63,6% лиц с ОКС с имплантированными стентами был отмечен рост NK-лимфоцитов, что могло быть обусловлено усилением активности антитрансплантационного иммунитета.

По данным Liu Y. и соавт. [8], патологический аутореактивный иммунный ответ ответственен за разрыв бляшки и последующее начало ОКС. Регуляторные Т-клетки необходимы для подавления патологического аутореактивного иммунного ответа и поддержания иммунного гомеостаза. У пациентов с ОКС выявлено снижение количества и супрессивной функции Т-регуляторных клеток. Это наблюдается и у наших больных, перенесших COVID-19, и имевших повышенные NK-клетки. Согласно исследованиям Tian X. и соавт. [11], у пациентов с ОКС по сравнению с пациентами со стабильной стенокардией и контрольной группой, нарушение образования Т-регуляторных клеток тесно связано с гиперактивностью симпатической системы.

В работе Gang H. и соавт. [6] отмечено, что Т-цитотоксические клетки от пациентов с ОИМ показали повышенную цитотоксичность по сравнению с контрольной группой. Нарушение регуляции цитотоксических Т-лимфоцитов у пациентов с ОКС и COVID-19 отметили Shafeghat M. и соавт. [9].

Согласно работе Liu P.P. [7], при COVID-19 лимфопения является потенциально связанной со снижением количества Т-хелперов и цитотоксических Т-клеток, что приводит к дисбалансу иммунного ответа, задержке клиренса вируса. Воспаление в сосудистой системе может привести к микроангиопатии с тромбозом, ОКС, внезапной смерти.

В наших исследованиях мы показали, что не все так просто с пациентами, перенесшими ОКС и имеющих те или иные показатели, связанных с определением NK-клеток. Так, больные, перенесшие COVID-19, имеют 3 фенотипа нарушений (пониженное количество NK-клеток нормальное и повышенное), а не перенесшие 2 фенотипа (пониженное количество NK-клеток и нормальное). При этом в этих группах несколько по-разному проявлялись, как нарушения в других компартментах лимфоцитов, так и выраженность клинико-лабораторных изменений. Наиболее тяжелое состояние и степень выраженности иммунных нарушений были выявлены у пациентов, перенесших COVID-19. Проведенное исследование также позволяет более четко определить группы пациентов с ОКС, нуждающихся в дополнительной иммуннокоррекции.

Выводы

  1. У лиц с острым коронарным синдромом и COVID-19 преимущественно с нормальным и повышенным уровнем NK-клеток в сопоставлении с пациентами ОКС без COVID-19, наблюдалось более тяжелое течение заболевания – превалировали больные с острым инфарктом миокарда, у них выявлен более высокий уровень смертности, увеличена продолжительность лечения, а также чаще отмечались тромбозы стентов.
  2. У лиц с ОКС и COVID-19 с повышенными NK-клетками наблюдалось максимальное снижение Т-клеточного звена иммунитета: Т-лимфоцитов общих, Т-лимфоцитов-хелперов, Т-цитотоксических лимфоцитов, Т-лимфоцитов ранней активации, Т-регуляторных клеток в абсолютных числах по сравнению с другими группами.
×

About the authors

Eleonora A. Safronova

South Ural State Medical University

Author for correspondence.
Email: safronovaeleonora68@gmail.com

PhD (Medicine), Associate Professor, Department of Polyclinic Therapy and Clinical Pharmacology

Russian Federation, Chelyabinsk

Liana V. Ryabova

South Ural State Medical University

Email: lianarabowa@rambler.ru

PhD, MD (Medicine), Professor, Department of Life Safety, Disaster Medicine, Emergency and Emergency Medical Care

Russian Federation, 64, st. Vorovskogo, Chelyabinsk, 454048

References

  1. Зурочка А.В., Хайдуков С.В., Кудрявцев И.В., Черешнев В.А. Проточная цитометрия в медицине и биологии. 2-е изд., доп. и расшир. Екатеринбург: РИО УрО РАН, 2014. 576 с. [Zurochka A.V., Khaidukov S.V., Kudryavtsev I.V., Chereshnev V.A. Flow cytometry in medicine and biology. 2nd edition, supplemented and expanded]. Yekaterinburg: RIO, Ural Branch of the Russian Academy of Sciences, 2014. 576 p.
  2. Лебедева О.К., Ермаков А.И., Гайковая Л.Б., Кухарчик Г.А. Особенности моноцитарного и лимфоцитарного ответа при инфаркте миокарда с явлениями острой сердечной недостаточности у пациентов с сахарным диабетом 2 типа // Трансляционная медицина, 2021. Т. 8, № 4. С. 5-17. [Lebedeva O.K., Ermakov A.I., Gaykovaya L.B., Kukharchik G.A. Features of the monocytic and lymphocytic response in myocardial infarction with symptoms of acute heart failure in patients with type 2 diabetes. Translyatsionnaya meditsina = Translational Medicine, 2021, Vol. 8, no. 4, pp. 5-17. (In Russ.)]
  3. Смирнова И.Н., Антипова И.И., Тицкая Е.В., Зайцев А.А., Барабаш Л.В., Тонкошкурова А.В., Зарипова Т.Н., Коршунов Д.В. Анализ клинико-функционального состояния больных острым коронарным синдромом после эндоваскулярных вмешательств на стационарном этапе реабилитации // Физиотерапия, бальнеология и реабилитация, 2018. Т. 17, № 6. C. 324-331. [Smirnova I.N., Antipova I.I., Titskaya E.V., Zaitsev A.A., Barabash L.V., Tonkoshkurova A.V., Zaripova T.N., Korshunov D.V. Analysis of the clinical and functional state of patients with acute coronary syndrome after endovascular interventions at the stationary stage of rehabilitation. Fizioterapiya, balneologiya i reabilitatsiya = Physiotherapy, Balneology and Rehabilitation, 2018, Vol. 17, no. 6, pp. 324-331. (In Russ.)]
  4. Хусаинова Л.Н., Смакаева Э.Р., Садикова Р.И., Мингазетдинова Л.Н. Клеточные маркеры апоптоза при остром коронарном синдроме // Медицинский вестник Башкортостана, 2013. Т. 8, № 3. С. 78-81. [Khusainova L.N., Smakaeva E.R., Sadikova R.I., Mingazetdinova L.N. Cellular markers of apoptosis in acute coronary syndrome. Meditsinskiy vestnik Bashkortostana = Medical Bulletin of Bashkortostan, 2013, Vol. 8, no. 3, pp. 78-81. (In Russ.)]
  5. Bansal M. Cardiovascular disease and COVID-19. Diabetes Syndr., 2020, Vol. 14, no. 3, pp. 247-250.
  6. Gang H., Peng D., Hu Y., Tang S., Li S., Huang Q. Interleukin-9-secreting CD4+ T cells regulate CD8+ T cells cytotoxicity in patients with acute coronary syndromes. APMIS, 2021, Vol. 129, no. 2, pp. 91-102.
  7. Liu P.P., Blet A., Smyth D., Li H. The Science Underlying COVID-19: Implications for the Cardiovascular System. Circulation, 2020, Vol. 142, no. 1, pp. 68-78.
  8. Liu Y., Zhao X., Zhong Y., Meng K., Yu K., Shi H., Wu B., Tony H., Zhu J., Zhu R., Peng Y., Mao Y., Cheng P., Mao X., Zeng Q. Heme oxygenase-1 restores impaired GARPCD4(+)CD25(+) regulatory T cells from patients with acute coronary syndrome by upregulating LAP and GARP expression on activated T lymphocytes. Cell. Physiol. Biochem., 2015, Vol. 35, no. 2, pp. 553-570.
  9. Shafeghat M., Aminorroaya A., Rezaei N. How stable ischemic heart disease leads to acute coronary syndrome in COVID-19? Acta Biomed., 2021, Vol. 92, no. 5, e2021512. doi: 10.23750/abm.v92i5.12013.
  10. Sheth A.R., Grewal U.S., Patel H.P., Thakkar S., Garikipati S., Gaddam J., Bawa D. Possible mechanisms responsible for acute coronary events in COVID-19. Med. Hypotheses, 2020, Vol. 143, 110125. doi: 10.1016/j.mehy.2020.110125.
  11. Tian X., Guo R., Zhang Y., Xu L., Liu X., Hou Y. Effects of the sympathetic nervous system on regulatory T cell and T helper 1 chemokine expression in patients with acute coronary syndrome. Neuroimmunomodulation, 2016, Vol. 23, no. 3, pp. 168-178.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) 2023 Safronova E.A., Ryabova L.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № 77 - 11525 от 04.01.2002.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies